В X⁴: Foundations нет чёткой сюжетной линии — вместо неё — множество процедурно меняющихся историй.
Стартовый сюжет: получение игроком своей уникальной станции и союзников, которые будут служить координаторами в других квестах. Наличие станции открывает исследования, которые позволяют модифицировать корабли, и возможность телепорта между кораблями и станциями.